Wie entstanden die ersten Wirbeltiere?

Intro

Stellt euch einen Ozean vor, vor 520 Millionen Jahren. Überall wimmelt es von merkwürdigen Kreaturen — doch nirgends ein Fisch mit Kiefer. Nirgends ein Tier mit Knochen. Nirgends ein Wirbeltier.

Und dann begann etwas, das man nur als eines der größten evolutionären Experimente der Erdgeschichte bezeichnen kann.

Aus einfachen, wurmartigen Chordaten mit einer Chorda dorsalis und wenig mehr entstanden Schritt für Schritt Tiere mit Schädeln, mit mineralisierten Skeletten, mit Sinnesorganen, die nach vorne ausgerichtet waren — und schließlich mit einer Innovation, die alles veränderte: der Wirbelsäule.

In dieser Episode geht es um die Geburt der Wirbeltiere. Um Fossilien, die uns zeigen, wie der Bauplan entstand, den heute Fische, Amphibien, Reptilien, Vögel und Säugetiere teilen. Und um eine Frage, die die Wissenschaft lange gespalten hat: Ist der Kopf eigentlich nur eine Erweiterung der Wirbelsäule — oder ist er etwas fundamental anderes?

Die Antwort ist interessanter und komplizierter, als man denkt.

Was sind Wirbeltiere?

Wirbeltiere gehören zum Stamm der Chordaten. Ihre nächsten heute lebenden Verwandten sind die Manteltiere und Lanzettfischchen, die wir bereits in der letzten Episode kennengelernt haben. Erinnern wir uns deshalb noch einmal kurz an den grundlegenden Bauplan der Chordaten.

Namensgebend ist die Chorda dorsalis – ein elastischer, stabförmiger Stützapparat, der sich über nahezu die gesamte Körperlänge erstreckt. An ihr setzen die segmentierten Muskelpakete, die sogenannten Myomere, an. Gemeinsam bilden Chorda und Muskulatur einen äußerst effizienten Bewegungsapparat, der die typische schlängelnde Fortbewegung ermöglicht.

Oberhalb der Chorda verläuft das dorsale Neuralrohr, aus dem später das zentrale Nervensystem hervorgeht. Im Vorderkörper befinden sich der Kiemendarm und der Endostyl, der Schleim produziert, um Nahrungspartikel aus dem Wasser zu filtern. Hinter dem After schließt sich schließlich der postanale Schwanz an, der den Vortrieb im Wasser erzeugt.

Diesen ursprünglichen Bauplan sehen wir bis heute nahezu unverändert beim Lanzettfischchen. Die Manteltiere dagegen haben ihn im Laufe ihrer Evolution aufgrund ihrer sesshaften Lebensweise stark vereinfacht.

Den größten Wandel durchliefen jedoch die Wirbeltiere.

Heute kennt man über 78.000 Wirbeltierarten. Sie lassen sich in zwei Hauptgruppen einteilen: die Agnatha, also die kieferlosen Wirbeltiere, zu denen heute nur noch Schleimaale und Neunaugen gehören, sowie die Gnathostomata, die Kiefermäuler. Zu ihnen zählen alle übrigen Wirbeltiere – von Haien über Amphibien und Reptilien bis hin zu Vögeln und Säugetieren.

Der Name Vertebrata bedeutet wörtlich Wirbeltiere und verweist auf ihre auffälligste Neuerung: die Wirbelsäule.[1] Sie besteht aus einer Reihe einzelner Wirbel, die das Rückenmark umschließen und schützen. Im Verlauf der Wirbeltierevolution verstärken die Wirbel die Chorda und ersetzen sie zunehmend fast komplett.

Mindestens ebenso bedeutsam ist jedoch eine zweite evolutionäre Neuerung. Wirbeltiere besitzen einen Schädel, der das Gehirn und die wichtigsten Sinnesorgane schützt. Aus diesem Grund werden sie wissenschaftlich auch als Craniota, also Schädeltiere, bezeichnet.

Wirbeltiere besitzen nicht nur einen Schädel und eine Wirbelsäule. Eine ihrer wichtigsten evolutionären Neuerungen ist die Fähigkeit, mineralisierte Hartgewebe zu bilden. Erst sie machten den Bau eines stabilen Skeletts überhaupt möglich.

Die Entstehung mineralisierter Gewebe[2]

Knorpel und Knochen

Eine der wichtigsten evolutionären Neuerungen der Wirbeltiere ist die Fähigkeit, unterschiedliche Stütz- und Hartgewebe zu bilden. Dazu gehören Knorpel, Knochen, Dentin und Zahnschmelz beziehungsweise zahnschmelzähnliche Gewebe. Allerdings sind nicht alle davon mineralisiert: Knorpel besteht zunächst vor allem aus einer elastischen Matrix aus Kollagen und Proteoglykanen und kann, muss aber nicht mineralisiert werden.

Knochen ist dagegen ein stark mineralisiertes Gewebe. Auch er enthält Kollagen, zusätzlich wird dieses jedoch mit Calciumphosphat in Form von Hydroxylapatit mineralisiert. Dadurch wird Knochen hart und belastbar. Gleichzeitig handelt es sich um ein lebendes Gewebe, das ständig umgebaut wird: Osteoblasten bilden neue Knochensubstanz, während Osteoklasten sie wieder abbauen. So kann sich das Skelett kontinuierlich an neue Belastungen anpassen.

Dentin und Zahnschmelz

Neben Knorpel und Knochen entwickelten sich zwei weitere mineralisierte Gewebe: Dentin und Zahnschmelz. Dentin besteht ebenfalls aus Kollagen, das mit Hydroxylapatit verstärkt wird, und bildet bei Säugetieren den Hauptbestandteil der Zähne. Bei den frühen Wirbeltieren kam es jedoch nicht nur in den Zähnen vor, sondern auch in zahlreichen Hautstrukturen.

Der Zahnschmelz besitzt schließlich den höchsten Mineralisierungsgrad aller Wirbeltiergewebe. Er besteht fast vollständig aus Hydroxylapatit und ist die härteste Substanz, die Wirbeltiere hervorbringen. Ursprünglich überzog Zahnschmelz jedoch nicht nur Zähne. Gemeinsam mit Dentin und Knochen bildete er kleine zahnähnliche Hautstrukturen, die sogenannten Odontoden, aus denen sich später die eigentlichen Zähne entwickelten.

genetische Grundlagen

Auch die genetischen Grundlagen dieser Hartgewebe entstanden nicht aus dem Nichts. Wahrscheinlich entwickelten sie sich durch Genverdopplungen bereits vorhandener Gene. Besonders wichtig sind dabei SPARC und SPARCL1, aus denen vermutlich die SCPP-Genfamilie hervorging. Diese Gene kodieren zahlreiche Proteine, die für die Mineralisierung von Knochen und Zahnschmelz verantwortlich sind.

Vorläufer dieser Gene finden sich bereits bei anderen Deuterostomiern. So besitzen beispielsweise Seeigel SPARC-Gene, nutzen sie jedoch für andere biologische Funktionen. Manteltiere – die nächsten lebenden Verwandten der Wirbeltiere – verwenden SPARC bereits bei der Bildung einzelner mineralisierter Strukturen. Die molekularen Voraussetzungen für ein mineralisiertes Skelett entstanden also schon lange, bevor die ersten Wirbeltiere überhaupt existierten.

Dass ein Tier prinzipiell mineralisierte Gewebe herstellen kann, heißt noch lange nicht, dass daraus eine Wirbelsäule wird. Evolution arbeitet nicht mit Bauplänen — sie arbeitet mit dem, was gerade da ist. Und zunächst einmal gab es überhaupt keinen Körperbau, der ein starres Innenskelett gebrauchen konnte.

Entstehung des Kopfes und der Wirbel[3]

Die Chorda

Die Chorda der frühen Chordaten diente vor allem als elastischer Stützstab. Sie hielt den Körper auf konstanter Länge und übertrug die Kraft der segmentierten Muskulatur. Dadurch wurde die schlängelnde Fortbewegung deutlich effizienter.

Mit zunehmender Aktivität entstand jedoch ein neues Problem. Für eine gezielte Fortbewegung reicht es nicht aus, den gesamten Körper gleichmäßig zu bewegen. Der vordere Körperabschnitt muss möglichst stabil bleiben, während der Vortrieb hauptsächlich vom Hinterkörper erzeugt wird. Nur so kann ein Tier seine Bewegungen kontrolliert auf eine Nahrungsquelle ausrichten.

Kiemendarm

Eine wichtige Rolle spielte dabei der Kiemendarm. Seine knorpeligen Kiemenbögen versteiften den Vorderkörper und bildeten gemeinsam mit Chorda und Neuralrohr ein stabiles Gerüst. Gleichzeitig entwickelte sich entlang der Rücken- und Bauchseite ein durchgehender Flossensaum, der den Körper zusätzlich stabilisierte und verhinderte, dass er während des Schwimmens unkontrolliert um seine Längsachse rollte. Die Schlängelbewegung wurde dadurch weitgehend auf eine horizontale Ebene beschränkt.

Diese Stabilisierung hatte weitreichende Folgen. Bereiche, die nicht mehr ständig gebogen werden mussten, konnten nun zunehmend versteift werden. Dadurch entstand erstmals die Möglichkeit, mineralisierte Hartgewebe einzulagern.

Vom Dermalskelett zur Wirbelsäule

Den Anfang machte ein Dermalskelett. Zunächst bildeten sich mineralisierte Hautschuppen, die den Körper schützten und zusätzlich stabilisierten. Erst später entstanden im Körperinneren knorpelige und schließlich knöcherne Skelettelemente. Aus ihnen entwickelten sich nach und nach der Schädel, die Wirbelsäule und die Rippen.

Parallel dazu veränderte sich auch das Muskelsystem. Die segmentierten Muskelpakete blieben zwar erhalten, ihre Kraft wurde nun jedoch zunehmend über Sehnen und Bindegewebe auf die Wirbelsäule übertragen. Aus dem ursprünglichen Hydroskelett der Chordaten entwickelte sich so allmählich der Skelett-Muskel-Apparat der Wirbeltiere.

Cephalisation

Mit der Ruhigstellung des Vorderkörpers konnten sich dort außerdem immer mehr Sinnesorgane konzentrieren. Die Nase spezialisierte sich auf die chemische Wahrnehmung, während sich aus Ausstülpungen des Neuralrohrs die Augen entwickelten, deren Leistungsfähigkeit durch die Entstehung einer Linse deutlich zunahm. Um diese ständig wachsende Menge an Sinneseindrücken zu verarbeiten, vergrößerte sich schließlich der vordere Abschnitt des Neuralrohrs zum Gehirn.

So entstand im Laufe der Evolution ein neuer Körperabschnitt: der Kopf. Er vereinte die wichtigsten Sinnesorgane, das Gehirn und schützende Skelettelemente an einem Ort und wurde damit zum Zentrum der Wahrnehmung und Steuerung des gesamten Körpers.

Ist der Kopf eine Erweiterung der Wirbelsäule?[4]

Mit Schädel, Sinnesorganen und Wirbeln waren die entscheidenden Merkmale der ersten Wirbeltiere geschaffen. Aber eine Frage blieb: Wie genau ist der Kopf entstanden? Das ist einer der spannendsten Fragen der Evolutionsbiologie.

Auf den ersten Blick scheint die Antwort einfach zu sein. Hinter dem Kopf folgt eine segmentierte Wirbelsäule. Warum sollte der Kopf also nicht einfach die Fortsetzung dieses Bauplans sein?

Genau darüber streiten Wissenschaftler jedoch seit über 150 Jahren.

Segmente und Somiten

Um diesen Streit zu verstehen, müssen wir zunächst klären, was überhaupt ein Segment ist. Segmente sind seriell wiederholte Körperabschnitte, die denselben Grundbauplan besitzen und gemeinsam eine funktionelle Einheit bilden. Während der Embryonalentwicklung entstehen solche Segmente als kleine Gewebeblöcke neben dem Neuralrohr. Sie werden Somiten genannt.

Aus diesen Somiten entwickeln sich später die Wirbel, Rippen und ein großer Teil der Rumpfmuskulatur. Ihre Entstehung folgt einem bemerkenswerten Mechanismus, dem sogenannten Uhr-und-Wellenfront-Modell.[5] Dabei sorgt eine molekulare „Uhr“ für den zeitlichen Rhythmus der Segmentbildung, während eine von hinten nach vorne wandernde Signalfront festlegt, an welcher Stelle ein neuer Somit entsteht. Anschließend bestimmen unter anderem die Hox-Gene, ob daraus beispielsweise Hals-, Brust- oder Lendenwirbel entstehen. Unterschiede in dieser Segmentierungsuhr erklären sogar, warum verschiedene Wirbeltiere unterschiedlich viele Wirbel besitzen.[6]

Doch gilt dieses Prinzip auch für den Kopf?

Genau hier entstanden zwei gegensätzliche Auffassungen.

Hypothesen zur Kopfentstehung der Wirbeltiere

Die Segmentierungshypothese[7] geht davon aus, dass der Kopf lediglich eine Weiterentwicklung des segmentierten Rumpfes ist. Vertreter dieser Ansicht untersuchten vor allem Lanzettfischchen und Haie. Sie interpretierten die Kiemenbögen als Entsprechungen der Rippen, die Hirnnerven als Gegenstücke zu den Spinalnerven und die sogenannten Kopfsomiten als Fortsetzung der Rumpfsegmente. Zu ihren bekanntesten Vertretern gehörten unter anderem Johann Wolfgang von Goethe, Maitland Balfour und Edwin Stephen Goodrich.

Die Gegenposition vertrat die Neuentstehungs-Hypothese.[8] Ihre Vertreter untersuchten bevorzugt Manteltiere und sahen den Kopf als weitgehend eigenständige evolutionäre Innovation. Einige gingen sogar so weit zu behaupten, der Wirbeltierkopf besitze überhaupt keinen Vorläufer bei den frühen Chordaten. Der bekannteste Vertreter dieser Richtung war der Paläontologe Alfred Sherwood Romer.

Wir haben also eine klassische wissenschaftliche Kontroverse: These gegen Antithese.

Moderne Erkenntnisse

Die heutige Entwicklungsbiologie zeigt jedoch, dass beide Seiten teilweise recht hatten.[9]

Die Somiten selbst entstanden nämlich nicht erst bei den Wirbeltieren. Bereits das Lanzettfischchen besitzt eine segmentierte Rumpfmuskulatur mit Somiten. Dieses Merkmal ist also deutlich älter als die Wirbeltiere. Manteltiere haben diese Segmentierung dagegen im Laufe ihrer Evolution weitgehend verloren.[10]

Die Wirbeltiere entwickelten dieses ursprüngliche Segmentierungssystem jedoch weiter. Erst bei ihnen entstand das präzise Uhr-und-Wellenfront-System, das den hochgradig segmentierten Wirbeltierrumpf hervorbringt.

Auch der Kopf entsteht zum Teil aus Somiten. Im Kopfbereich werden diese als Somitomere bezeichnet. Aus ihnen entwickeln sich unter anderem die Augenmuskeln, Teile der Nackenmuskulatur und Anteile des Neurocraniums – also jenes Schädelbereichs, der das Gehirn umschließt.

Damit hatten die Segmentierungsbefürworter durchaus einen wichtigen Punkt erkannt.

Doch hier endet die Geschichte noch nicht.

Denn der Wirbeltierkopf besitzt zusätzlich zwei weitere Entwicklungssysteme, die im Rumpf überhaupt nicht vorkommen.

Das erste sind die Rhombomere.[11] Sie unterteilen das Hinterhirn in mehrere aufeinanderfolgende Segmente und legen fest, welche Hirnnerven entstehen.

Das zweite System bilden die Kiemen- oder Schlundbögen. Diese embryonalen Bögen entwickeln sich bei Fischen zu den Kiemen, bei Landwirbeltieren dagegen unter anderem zu Kiefer, Gesichtsmuskulatur, Gehörknöchelchen und Teilen des Kehlkopfs.

Die Neuralleiste: Schlüsselinnovation der Wirbeltiere

Die eigentliche Schlüsselinnovation der Wirbeltiere ist jedoch die Neuralleiste.[12]

Diese Zellpopulation entsteht an den Rändern des Neuralrohrs, löst sich anschließend aus ihrem ursprünglichen Verband und wandert durch den gesamten Embryo. Aus ihr entstehen große Teile des Gesichts- und Kopfskeletts, Anteile des peripheren Nervensystems sowie Pigmentzellen.

Welche Strukturen sich aus den einzelnen Neuralleistenzellen entwickeln, bestimmen wiederum die Rhombomere über ihren charakteristischen Hox-Gen-Code. Dadurch erhält jeder Kiemenbogen seine eigene Identität und bildet ganz unterschiedliche Skelettelemente und Muskeln aus.

Neuralleistenzellen fehlen den Lanzettfischchen vollständig. Bei Manteltieren existieren jedoch bereits wandernde Vorläuferzellen, die Pigmentzellen bilden und von einem sehr ähnlichen genetischen Netzwerk gesteuert werden. Wahrscheinlich bestand die ursprüngliche Funktion dieser Zellen tatsächlich in der Pigmentbildung. Erst im Verlauf der Wirbeltierevolution übernahmen sie immer neue Aufgaben und wurden schließlich zu einer der wichtigsten Neuerungen des gesamten Wirbeltierbauplans.[13]

Der Kopf der Wirbeltiere ist deshalb weder ausschließlich eine Fortsetzung des segmentierten Rumpfes noch eine vollständig neu entstandene Struktur. Er vereint beide Prinzipien. Einerseits gehen Teile des Schädels und der Muskulatur auf die ursprünglichen Somiten der Chordaten zurück. Andererseits entstanden mit Rhombomeren, Neuralleiste und der komplexen Organisation der Kiemenbögen völlig neue Entwicklungssysteme, die den einzigartigen Bauplan des Wirbeltierkopfes ermöglichten.

Der Wirbeltierschädel

Mechanisch wird dieser Kopf schließlich vom Schädel getragen.[14] Er besteht aus drei funktionellen Bereichen: dem Neurocranium, das Gehirn und Sinnesorgane schützt, dem Viscerocranium, das aus den Kiemenbögen hervorgeht und unter anderem Kiefer sowie Kiemenapparat bildet, und dem Dermatocranium, das als knöchernes Schädeldach und Gesichtsschädel den äußeren Schutz übernimmt.

Mit der Entstehung dieses komplexen Kopfes war eine der entscheidenden Innovationen der Wirbeltiere vollendet.

Doch wie sahen die ersten Tiere aus, die diesen neuen Bauplan tatsächlich besaßen? Genau das zeigt der Fossilbericht. Wir beginnen mit den ursprünglichsten bekannten Wirbeltieren – den kieferlosen Agnatha.

Schleimaale und Neunaugen – die letzten Kieferlosen[15]

Heute existieren nur noch zwei Gruppen kieferloser Wirbeltiere: die Schleimaale und die Neunaugen. Sie sind die letzten Überlebenden einer Tiergruppe, die einst die Meere beherrschte. Obwohl sie äußerlich an Aale erinnern, gehören beide zu eigenständigen Entwicklungslinien und liefern einen faszinierenden Einblick in die frühe Evolution der Wirbeltiere.

Schleimaale

Die ursprünglichere der beiden Gruppen sind die Schleimaale. Sie bilden die Klasse Myxini, zu der heute etwas mehr als 80 Arten gehören. Ihren Namen verdanken sie ihrer außergewöhnlichen Verteidigungsstrategie. Werden sie angegriffen, sondern sie innerhalb weniger Sekunden enorme Mengen Schleim ab. Dieser besteht zu über 99 Prozent aus Meerwasser und benötigt deshalb nur wenig körpereigenes Material. Für Räuber wird der Schleim schnell zum Problem, da er vor allem die Kiemen verklebt und die Atmung erschwert. Nach jeder Schleimabgabe müssen die Schleimdrüsen allerdings zunächst wieder aufgefüllt werden.

Ihr Körper ist langgestreckt, schuppenlos und besitzt keine paarigen Flossen. Stattdessen erfolgt die Fortbewegung durch kräftige, segmentierte Muskelpakete – die Myomere –, wie wir sie bereits vom Lanzettfischchen kennen. Die wellenförmigen Muskelkontraktionen werden dabei noch immer hauptsächlich von der Chorda dorsalis abgefangen.

Passend zu ihrer ursprünglichen Stellung besitzen Schleimaale nur wenige Skelettelemente. Ihr Skelett beschränkt sich auf einige knorpelige Strukturen im Kopfbereich sowie kleine Knorpelstäbe entlang der zelligen Chorda. Eine echte Wirbelsäule fehlt ihnen noch.

Auch ihre Atmung unterscheidet sich von den meisten anderen Fischen. Anstelle frei liegender Kiemen besitzen Schleimaale mehrere Kiemensäcke, deren Anzahl je nach Art zwischen fünf und sechzehn Paar variiert. Das Wasser strömt durch das Maul ein, passiert die Kiemensäcke und verlässt den Körper anschließend wieder durch die Kiemenöffnungen. Zusätzlich kann ein Teil des Gasaustauschs direkt über die stark durchblutete Haut erfolgen.

Schleimaale kommen außerdem mit extrem niedrigen Sauerstoffkonzentrationen zurecht, indem sie ihren Stoffwechsel stark herunterfahren. Wie alle Wirbeltiere besitzen sie ein geschlossenes Blutgefäßsystem, verfügen jedoch nicht nur über ein Herz. Neben dem eigentlichen Herz unterstützen mehrere zusätzliche Pumporgane den Blutkreislauf.

Die meisten Arten leben als Aasfresser auf dem Meeresboden. Mit ihren verhornten Zahnplatten raspeln sie Fleischstücke von toten oder sterbenden Tieren ab. Häufig dringen sie durch Körperöffnungen in große Kadaver ein und fressen diese buchstäblich von innen heraus.

Einige scheinbar ursprüngliche Merkmale der Schleimaale sind allerdings wahrscheinlich sekundäre Vereinfachungen. Genomanalysen zeigen, dass ihre Evolution mit umfangreichen Genverlusten einherging, die zumindest einen Teil dieser Reduktionen erklären können.

Neunaugen

Die Schwestergruppe der Schleimaale bilden die Neunaugen, die Klasse Petromyzontida, zu der heute knapp fünfzig Arten gehören. Im Vergleich zu Schleimaalen besitzen sie bereits mehrere Merkmale, die den übrigen Wirbeltieren näherkommen.

Ihr Körper ist ebenfalls langgestreckt und schuppenlos, wird jedoch durch ein knorpeliges Skelett gestützt. Oberhalb der Chorda liegen bereits kleine knorpelige Wirbelelemente, die sogenannten Arcualien. Sie stellen einen frühen Entwicklungsschritt auf dem Weg zur späteren Wirbelsäule dar.

Besonders auffällig ist das kreisrunde Saugmaul. Bei parasitischen Arten dient es dazu, sich an Fischen festzusaugen. Mit einer raspelartigen Zunge und zahlreichen verhornten Zähnen wird anschließend Gewebe abgeschabt. Gleichzeitig verhindern gerinnungshemmende Stoffe im Speichel das Verschließen der Wunde, sodass Blut und Gewebeflüssigkeit kontinuierlich aufgenommen werden können.

Etwa die Hälfte aller Neunaugenarten lebt auf diese Weise parasitisch. Die übrigen Arten ernähren sich dagegen nicht von Wirbeltieren. Einige filtrieren Nahrung oder weiden Algen von Steinen ab, während andere als erwachsene Tiere die Nahrungsaufnahme sogar vollständig einstellen.

Ausgewachsene Neunaugen besitzen große Augen, ein einzelnes Nasenloch und auf jeder Körperseite sieben Kiemenöffnungen. Ihre Larven sehen jedoch völlig anders aus.

Der Lebenszyklus der Neunaugen gehört zu den bemerkenswertesten unter den Wirbeltieren. Zur Fortpflanzung wandern alle Arten in Süßwasserflüsse. Die Männchen bauen zunächst kleine Kiesnester, in denen die Weibchen später ihre Eier ablegen. Kurz nach dem Laichen sterben beide Elterntiere.

Aus den Eiern schlüpfen die sogenannten Ammocoetes-Larven. Sie unterscheiden sich so stark von den erwachsenen Tieren, dass man sie ursprünglich für eine völlig eigene Tierart hielt.

Tatsächlich erinnern diese Larven stark an Lanzettfischchen. Sie besitzen den ursprünglichen Chordatenbauplan und ernähren sich als Filtrierer, während sie im Sediment eingegraben leben. Dort verbringen sie je nach Art drei bis sieben Jahre, manchmal sogar noch länger.

Erst anschließend erfolgt eine tiefgreifende Metamorphose. Augen entstehen, das Saugmaul mit seinen Hornzähnen entwickelt sich, das Verdauungssystem wird umgebaut, die Flossen vergrößern sich und die Geschlechtsorgane reifen heran. Erst jetzt entsteht der typische Körperbau eines Neunauges.

Schleimaale und Neunaugen werden gemeinsam als Agnatha, die kieferlosen Wirbeltiere, zusammengefasst. Sie bilden die Schwestergruppe aller Gnathostomata, also sämtlicher Wirbeltiere mit Kiefern.

Doch Schleimaale und Neunaugen sind heute nur noch ein Schatten der einstigen Vielfalt. Zwischen ihnen und den ersten Kiefermäulern existierte eine ganze Galerie bizarrer, gepanzerter, teils völlig fremdartiger Übergangsformen — Tiere, die man erst versteht, wenn man den Fossilbericht kennt.

Fossile Agnatha[16]

Die heute lebenden Schleimaale und Neunaugen vermitteln nur noch einen schwachen Eindruck davon, wie vielfältig die kieferlosen Wirbeltiere einst waren. Tatsächlich gehörten die Agnatha zu den erfolgreichsten Wirbeltieren des Erdaltertums und dominierten die Meere über viele Millionen Jahre.

Kambrische Agnatha

Die ältesten bekannten Vertreter stammen bereits aus dem frühen Kambrium Chinas. Fossilien wie Myllokunmingia, Haikouichthys und Zhongjianichthys sowie die etwas jüngeren Metaspriggina, Nuucichthys und Emmonsaspis zeigen bereits die wichtigsten Merkmale früher Wirbeltiere: einen langgestreckten, aalähnlichen Körper mit segmentierten Myomeren, einer Chorda dorsalis, Kiemenbögen, Augen, einem postanalen Schwanz und einem Flossensaum. Im Stammbaum stehen sie zwischen frühen Chordaten wie Pikaia und den heute lebenden Schleimaalen und Neunaugen.[17]

Conodonten

Diese ersten Wirbeltiere besaßen jedoch noch kein massives Skelett. Im Fossilbericht erscheinen zunächst lediglich einzelne Knochenplatten und mikroskopisch kleine, zahnähnliche Hartstrukturen – die Conodonten.[18] Lange Zeit wusste niemand, zu welchem Tier diese rätselhaften Fossilien gehörten. Erst als in Schottland vollständige Fossilien entdeckt wurden, die Conodonten noch im Maul trugen, wurde klar, dass sie zu aalähnlichen frühen Wirbeltieren gehörten. Ihre phosphathaltige Mikrostruktur ähnelt stark dem Zahnschmelz heutiger Wirbeltiere und zeigt, dass mineralisierte Hartgewebe bereits sehr früh in der Evolution entstanden. Wahrscheinlich stehen die Euconodonten stammesgeschichtlich zwischen den heutigen Agnatha und den kiefertragenden Wirbeltieren. Direkte Vorfahren der Euconodonten könnten die Paraconodonten sein. Da Conodonten weit verbreitet und sehr artenreich waren, sind sie für Geologen auch wichtige Leitfossilien, um stratigraphische Abfolgen zu bestimmen.

Astraspida und Arandaspida

Im späten Ordovizium erscheinen schließlich die ersten vollständig gepanzerten Wirbeltiere. Zu ihnen gehören die Astraspida und Arandaspida.[19] Obwohl sie meist nur etwa zwanzig Zentimeter lang wurden, waren Kopf und Vorderkörper bereits von massiven Knochenplatten geschützt, während der Schwanz beweglich blieb. Diese Panzer bestanden aus Aspidin, das von Dentin und einer zahnschmelzähnlichen Schicht überzogen wurde – genau den mineralisierten Geweben, die wir zuvor kennengelernt haben. Außerdem besaßen diese Tiere bereits ein Seitenlinienorgan, mit dem sie Wasserbewegungen wahrnehmen konnten. Genomische Untersuchungen bestätigen, dass diese Sinnesorgane der frühesten Fische homolog zu unseren Innenohrhaaren und anderen Elementen unseres Hörsystems sind.

Heterostraci

Im Silur und besonders im Devon setzte dann eine beeindruckende Radiation der kieferlosen Wirbeltiere ein. Innerhalb weniger Millionen Jahre entstanden zahlreiche neue Baupläne. Viele Arten entwickelten riesige Kopfschilde und einen fast vollständig gepanzerten Körper, während andere auf eine leichtere Körperbedeckung setzten oder neue Flossenformen hervorbrachten. Die kieferlosen Wirbeltiere experimentierten gewissermaßen mit den unterschiedlichsten Lösungen für Schutz, Fortbewegung und Nahrungserwerb.

Zu den erfolgreichsten Gruppen gehörten die Heterostraci,[20] von denen heute über 300 Arten bekannt sind. Wie Astraspiden und Arandaspiden besaßen sie einen schweren Hautpanzer aus Aspidin. Sie weisen an der Mundbasis zahlreiche, sich überlappende knöcherne Mundplatten auf, die jedoch an den Spitzen keine Abnutzungsspuren aufweisen. Wahrscheinlich schwammen die meisten Arten über dem Meeresboden und filtrierten oder sammelten kleine Nahrungspartikel aus dem Wasser.

Anaspida und Thelodonti

Daneben entwickelten sich die Anaspida[21] und Thelodonti,[22] deren genaue Verwandtschaftsverhältnisse bis heute nicht vollständig geklärt sind. Im Gegensatz zu den stark gepanzerten Formen besaßen viele dieser Tiere einen schlankeren Körper mit kleineren Schuppen und waren vermutlich deutlich beweglicher. Anapsiden haben ein endständiges Maul einen Bruststachel und darunter zwei paarige Flossen sowie eine Schwanzflosse, deren unterer Lappen länger war als der obere.

Die Theleodonti hatten einen meist abgeplatteten Körper, kleine Augen und eine lange asymmetrische Schwanzflosse, ähnlich den Anapsiden. Andere Theleodonti aus dem frühen Devon hatten hingegen eine seitlich zusammengedrückte Körperform mit symmetrischem Schwanz. Diese Formen haben zudem einen großen Magen, ein Merkmal, das sie mit den Kiefermäulern (Gnathostomata) teilen. Möglicherweise stellen sie aufgrund ihrer Vielfalt im Körperbau keine monophyletische Abstammungsgemeinschaft dar.

Galeaspida, Osteostraci und Pituriaspida

Den größten evolutionären Fortschritt zeigen jedoch drei weitere Gruppen: die Galeaspida, Osteostraci und vermutlich auch die Pituriaspida. Sie besaßen nicht nur einen massiven, teilweise mit verschiedenen Stacheln geschmückten Kopfschild, sondern auch eine mineralisierte Gehirnkapsel – das Neurocranium –, die bereits eng mit dem Hautskelett verbunden war. Damit näherten sie sich dem Bauplan der späteren Kieferwirbeltiere deutlich an.

Besonders bedeutsam sind die Osteostraci.[23] Sie waren die ersten bekannten Wirbeltiere mit paarigen Brustflossen. Diese Flossen besaßen bereits ein inneres Endoskelett und gelten als homolog zu den Vordergliedmaßen aller späteren Landwirbeltiere – also letztlich auch zu unseren Armen. Bemerkenswerterweise entstanden diese Gliedmaßen bereits vor der Evolution der Kiefer. Gleichzeitig entwickelten die Osteostracen immer komplexere Sinnesorgane und äußerst unterschiedlich geformte Kopfschilde, was zeigt, wie erfolgreich sich die kieferlosen Wirbeltiere bereits diversifiziert hatten.

Am Ende des Devons waren die Agnatha jedoch nicht mehr die alleinigen Herrscher der Gewässer. Eine neue Innovation sollte ihre Vormachtstellung beenden und die Evolution der Wirbeltiere grundlegend verändern: der Kiefer.

Outro

Und damit stehen wir vor der nächsten großen Frage: Wie entstand aus einem dieser Experimente der ersten Wirbeltierbaupläne das erste Tier mit Kiefern? Denn dieser Durchbruch — der Kiefer — leitete den Aufstieg der Gnathostomata ein. Und darum geht es in der nächsten Episode.

Literatur

[1] Zur allgemeinen Morphologie der Wirbelsäule siehe:

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• Kardong, K. (2009). Vertebrates Comparative Anatomy, Function, Evolution; fith edition. Kapitel 8 „Skeletal System: The Axial Skeleton“.
• Romer, A., Parsons, T. (1991): Vergleichende Anatomie der Wirbeltiere, 5. Auflage; Paul Parey. Kapitel 7 „Stützgewebe – Skelett“
• Westheide, W., Rieger, R. (2010): Spezielle Zoologie, Teil 2: Wirbel- oder Schädeltiere, Spektrum. S. 53-62.

[2] Zur Entstehung der Stützgewebe und der dahinterliegenden Genetik, siehe:

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• Jandzik, D et al. (2015). Evolution of the new vertebrate head by co-option of an ancient chordate skeletal tissue. Nature 518: 534– 537. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25487155/
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• Wilt, FH et al. (2003). Development of calcareous skeletal elements in invertebrates. Differentiation 71: 237– 250. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/12823225/

[3] Konstruktionsmorphologische Überlegungen zur Entstehung des Kopfes und der Wirbelsäule, siehe:

• Gudo, M (2007): Die Evolution der Tiere. Querschnitte Materialien für Unterrichtsvorbereitung und Selbststudium. Frankfurt a. M.
• Gudo, M (2008): Die Evolution der schwimmenden Vierfüßer – Parallelentwicklungen für die Fortbewegung im Wasser. Querschnitte Materialien für Unterrichtsvorbereitung und Selbststudium. Frankfurt a. M.
• Gudo, M, Grasshoff, M (2002): The Origin and Early Evolution of Chordates: The ‚Hydroskelett-Theorie‘ and new insights towards a Metameric Ancestor. Senckenbergiana lethacea 82 (1), 325 – 346, Frankfurt a. Main.
• Gutmann, WF (1967). Das Dermalskelett der fossilen „Panzerfische“ funktionell und phylogenetisch interpretiert. Senckenbergiana leth. 48: 277 – 283
• Gutmann, WF (1969): Die Entstehung des Vertebraten-Kopfes, ein phylogenetisches Modell. Senckenbergiana biol. 50 (5/6): 433 – 471, Frankfurt am Main
• Gutmann, WF (1971). Der biomechanische Gehalt der Wurmtheorie. Z. wiss. Zool. Leipzig 182 ¾: 229 – 262
• Gutmann, WF (1973): Die Entstehung der Augen in der Embryonalentwicklung und in der Stammesgeschichte der Wirbeltiere. Natur und Museum 103 (5): 154 – 161, Frankfurt am Main
• Gutmann, WF (1975). Das Schuppenhemd der niederen Wirbeltiere und seine mechanische Bedeutung. Natur und Museum 105 (6): 169 – 185
• Gutmann, WF (1977): Die Entstehung des Konstruktionsplans der Wirbeltiere. MNU 4, 207 – 215
• Gutmann, WF (1983). Die Entstehung des Dermalskelettes: Biomechanische Grundbedingungen des fossilen Schuppenpanzers. Senckenbergiana lethaea 64 (2/4): 179 – 197, Frankfurt am Main
• Gutmann, WF (1997): Chordaten-Konstruktionen und ihre Evolution. Von der Kiemenreuse zum zahnbesetzten Kieferapparat. In: Alt, W. K. & Türp, J. C. (eds) Die Evolution der Zähne – Phylogenie, Ontogenie, Variation. Quintessenzverlag, Berlin, pp 363-389.

Ergänzende Literatur zur Entstehung des Kopfes:

• Couly, GF et al. (1993). The triple origin of skull in higher vertebrates: a study in quail‐chick chimeras. Development 117: 409–429. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/8330517/
• Johanson, Z (2023). Vertebrate cranial evolution: contributions and conflict from the fossil record. Evolution & Development 25: 119–133. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/36308394/
• Johanson, Z et al. (eds) (2019a) Evolution and Development of Fishes. Cambridge University Press, Cambridge, p. 273.
• Johanson, Z et al. (2019b) Early vertebrates and the emergence of jaws, in Heads, jaws, and muscles: anatomical, functional, and developmental diversity in chordate evolution (eds J.M. Ziermann, R.E. DiazJr. and R. Dogo). Springer, Cham, pp. 23–44.
• Ota, KG et al. (2014). The origin of developmental mechanisms underlying vertebral elements: implications from hagfish evo‐ Zoology 117: 77–80 https://api.semanticscholar.org/CorpusID:24117849

[4] Überblick über die Streitfrage, ob der Kopf segmentiert ist oder nicht, siehe:

• Graham, A et al. (2014). What can vertebrates tell us about segmentation? EvoDevo 5:24 https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25009737/
• Lacalli, TC (2005). Protochordate body plan and the evolutionary role of larvae: Old controversies resolved? Canadian Journal of Zoology 83: 216– 224. https://doi.org/10.1139/z04-162
• Noden, DM, Trainor, PA (2005). Relations and interactions between cranial mesoderm and neural crest populations. Journal of Anatomy 207: 575– 601. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/16313393/

[5] Literatur zum Uhr- und Wellenfrontmodell und Somitogenese:

• Cooke, J, Zeeman, EC (1976). A clock and wavefront model for control of the number of repeated structures during animal morphogenesis. Journal of Theoretical Biology 58: 455– 476 https://doi.org/10.1016/S0022-5193(76)80131-2
• Dequéant, M-L, Pourquié, O, (2008). Segmental patterning of the vertebrate embryonic axis. Nature Reviews Genetics 9: 370– 382. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18414404/
• Gomez, C, et al. (2008). Control of segment number in vertebrate embryos. Nature 454: 335– 339. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18563087/
• Maroto, M, Bone, RA, Dale, K (2012). Development 139: 2453– 2456. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/22736241/
• Onai, T et al. (2015). On the origin of vertebrate somites. Zoological Letters 1:33. https://doi.org/10.1186/s40851-015-0033-0

[6] Zur genetischen Regulation der Somitogenese, auch jenseits der Hox-Gene, siehe:

• Bessho Y, et al. (2003). Periodic repression by the bHLH factor Hes7 is an essential mechanism for the somite segmentation clock. Genes & Development. 17 (12): 1451–6. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC196074/
• Dequéant, M-L, Pourquié, O, (2008). Segmental patterning of the vertebrate embryonic axis. Nature Reviews Genetics 9: 370– 382. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18414404/
• Fujimuro T, et al. (2014). Hes7 3’UTR is required for somite segmentation function. Scientific Reports. 4 (1): 6462. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC4173035/
• Harima Y et al. (2013). Accelerating the tempo of the segmentation clock by reducing the number of introns in the Hes7 gene. Cell Reports. 3 (1): 1–7. https://doi.org/10.1016/j.celrep.2012.11.012
• Hirata H et al. (2004). Instability of Hes7 protein is crucial for the somite segmentation clock. Nature Genetics. 36 (7): 750–4. https://www.nature.com/articles/ng1372
• Hornstein, E, Tabin, CJ (2005). Asymmetrical threat averted. Nature 435: 155– 156. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/15889074/
• Hubaud, A, Pourquié, O (2014). Signalling dynamics in vertebrate Nature Reviews Molecular Cell Biology 15: 709– 721. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25335437/
• Maroto M et al. (2012). Development. 139 (14): 2453–2456. https://doi.org/10.1242/dev.069310
• Wellik, DM (2007). Hox patterning of the vertebral axial skeleton. Developmental Dynamics 236: 2454– 2463. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/17685480/

[7] Ausgewählte Literatur der „Segmentierungsbefürworter“:

• Castro, LC, et al. (2006). A Gbx homeobox gene in amphioxus: Insights into ancestry of the ANTP class and evolution of the midbrain/hindbrain boundary. Developmental Biology 295: 40– 51. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/16687133/
• Goodrich, ES (1930). Studies on the Structure and Development of Vertebrates. London: MacMillan.
• Holland, LZ et al. (2008). Amphioxus and the evolution of head segmentation, Integrative and Comparative Biology 48(5):630–646, https://doi.org/10.1093/icb/icn060
• Wicht, H, Lacalli, TC (2005). The nervous system of amphioxus: Structure, development, and evolutionary signifi cance. Canadian Journal of Zoology 83: 122– 150 https://doi.org/10.1139/z04-163

[8] Ausgewählte Literatur der „Segmentierungsgegner“:

• Adachi, N, Kuratani, S (2012). Development of the head and trunk mesoderm in the dogfish, Scyliorhinus torazame, I: Embryology and morphology of the head cavities and related structures. Evolution and Development 14: 234– 256. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23017073/
• Adachi, N et al. (2012). Development of the head and trunk mesoderm in the dogfish, Scyliorhinus torazame, II: Comparison of gene expression between the head mesoderm and somites with reference to the origin of the vertebrate head.” Evolution and Development 14: 257– 276. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23017074/
• Gans, C, Northcutt, RG (1983). Neural crest and the origin of vertebrates: A new head. Science, 220(4594), 268–273. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/17732898/
• Kuratani, S (2008). Is the vertebrate head segmented? — Evolutionary and developmental considerations. Integrative and Comparative Biology 48: 647– 657. https://doi.org/10.1093/icb/icn015
• Kuratani, S, Adachi, N (2016). What are head cavities? History of studies on the vertebrate head segmentation. Zoological Science 33:213– 228. https://doi.org/10.2108/zs150181
• Kuratani, S et al. (2016). Evolution of the vertebrate cranium. Zoological Science 33: 229– 238. https://doi.org/10.2108/zs150187
• Kuratani, S, Schilling, T (2008). Head segmentation in vertebrates. Integrative and Comparative Biology 48: 604– 610. https://doi.org/10.1093/icb/icn036
• Onai, T et al. (2014). The evolutionary origin of the vertebrate body plan: The problem of head segmentation. Annual Review of Genomics and Human Genetics 15: 21.1– 21.17. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/24898038/
• Onai, T et al. (2015). Ancestral mesodermal reorganization and evolution of the vertebrate head. Zoological Letters 1:29. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/26605074/
• Romer, AS (1959). The Vertebrate Story. Chicago, London (University of Chicago Press)
• Romer, AS (1972). The vertebrate as a dual animal— somatic and visceral. Evolutionary Biology 6: 121– 156. https://link.springer.com/chapter/10.1007/978-1-4684-9063-3_5

[9] Zur „gemischten“ Entstehung des Kopfes, siehe:

• Cameron CB, et al. (2000). Evolution of the chordate body plan: new insights from phylogenetic analyses of deuterostome phyla. Proc Natl Acad Sci U S A. 25;97(9):4469-74. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/10781046/
• Northcutt, RG (2005). The new head hypothesis revisited. Journal of Experimental Zoology Part B: Molecular and Developmental Evolution, 304B(4), 274–297. https://onlinelibrary.wiley.com/doi/abs/10.1002/jez.b.21063
• Square T et al. (2017). The origin and diversification of the developmental mechanisms that pattern the vertebrate head skeleton. Dev Biol. 15;427(2):219-229. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/27884657/

[10] Zur Somitogenese bei Lanzettfischchen:

• Beaster- Jones, L et al. (2008). Expression of somite segmentation genes in amphioxus: A clock without a wavefront? Development Genes and Evolution 218: 599– 611. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18949486/
• Bertrand, S et al. (2011). Amphioxus FGF signaling predicts the acquisition of vertebrate morphological traits. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 108: 9180– 9165. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/21571634/
• Bertrand, S et al. (2015). Evolution of the role of RA and FGF signals in the control of somitogenesis in chordates. PLOS ONE 10: e136587. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/26371756/
• Mazet, F, Shimeld, SM (2003). Characterisation of an amphioxus Fringe gene and the evolution of the vertebrate segmentation clock. Development Genes and Evolution 213: 505– 509. https://link.springer.com/article/10.1007/s00427-003-0351-7
• Schubert, M et al. (2001). Three amphioxus Wnt genes (AmphiWnt3, AmphiWnt5, and AmphiWnt6) associated with the tail bud: The evolution of somitogenesis in chordates. Developmental Biology 240: 262−273 https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/11784062/

Verlust der Somiten bei Manteltieren:

• Passamaneck, Y et al. (2007). Dynamic and polarized muscle cell behaviors accompany tail morphogenesis in the ascidian Ciona intestinalis. PLOS ONE 2: e714. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/17684560/

[11] Zur Rolle der Rhombomere, ihre Entwicklungsgenetik und Evolution, siehe:

• Adachi, N, Kuratani, S (2012). Development of the head and trunk mesoderm in the dogfish, Scyliorhinus torazame, I: Embryology and morphology of the head cavities and related structures. Evolution and Development 14: 234– 256. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23017073/
• Adachi, N et al. (2012). Development of the head and trunk mesoderm in the dogfish, Scyliorhinus torazame, II: Comparison of gene expression between the head mesoderm and somites with reference to the origin of the vertebrate head.” Evolution and Development 14: 257– 276. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23017074/
• Beaster-Jones, L et al. (2006). The amphioxus T- box gene, AmphiTbx15/18/22, illuminates the origins of chordate segmentation. Evolution and Development 8: 119– 129. https://doi.org/10.1111/j.1525-142X.2006.00083.x
• Herr, A et al. (2003). Expression of mouse Tbx22 supports its role in palatogenesis and glossogenesis. Developmental Dynamics 226: 579– 586. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/12666195/
• Pani, AM et al. (2012). Ancient deuterostome origins of vertebrate brain signalling centres. Nature 483: 289– 294. https://www.nature.com/articles/nature10838

[12] Übersichts- und Spezialliteratur zur Neuralleiste siehe:

• Bronner, ME, LeDouarin, NM (2012). Development and evolution of the neural crest: an overview. Developmental Biology, 366(1), 2–9. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/22230617/
• Escrivà, H et al. (2002). The retinoic acid signaling pathway regulates anterior/posterior patterning in the nerve cord and pharynx of amphioxus, a chordate lacking neural crest. Development 129: 2905– 2916. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/12050138/
• Hall, B. K. (2008). The Neural Crest and Neural Crest Cells in Vertebrate Development and Evolution.
• Kaltschmidt B, et al. (2012). Adult craniofacial stem cells: sources and relation to the neural crest. Stem Cell Rev. 8(3):658-71. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/22170630/
• Rodrigues-Da-Silva MA, et al. (2022). The mesenchymal potential of trunk neural crest cells. Int J Dev Biol. 66(4-5-6):317-331. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/35833524/
• Sadava, D., et al. (2019): Purves Biologie. Berlin Heidelberg New York: Springer-Verlag. Kapitel 43.4 „Organe entwickeln sich aus den drei Keimblättern“

Hier eine Reihe ausgewählter Spezialliteratur zur Rolle der Segmentierung, Neuralleistenzellen und Kopfentstehung, die zusammengefasst wird:

• Abitua, PB et al. (2012). Identification of a rudimentary neural crest in a non-vertebrate chordate. Nature 492: 104– 107. https://www.nature.com/articles/nature11589
• Gostling, NJ, Shimeld, SM (2003). Protochordate Zic genes define primitive somite compartments and highlight molecular changes underlying neural crest evolution. Evolution and Development 5: 136– 144. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/12622730/
• Green, SA et al. (2015). Evolution of vertebrates as viewed from the crest. Nature 520: 474– 482. https://www.nature.com/articles/nature14436
• Graham, A, Smith, A (2001). Patterning the pharyngeal arches. BioEssays, 23, 54–61. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/11135309/
• Hall, BK (2014). Endoskeleton/exo (dermal) skeleton—mesoderm/neural crest: two pair of problems and a shifting paradigm. Journal of Applied Ichthyology 30: 608–615. https://doi.org/10.1111/jai.12522
• Ivashkin, E, Adameyko, I (2013). Progenitors of the protochordate ocellus as an evolutionary origin of the neural crest. EvoDevo 4:12. doi:10.1186/2041- 9139- 4- 12. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23575111/
• Jandzik, D et al. (2015). Evolution of the new vertebrate head by co-option of an ancient chordate skeletal tissue. Nature 518: 534– 537. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25487155/
• Le Douarin, NM (2012). Piecing together the vertebrate skull. Development 139: 4293– 4296. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23132239/
• Martik, ML, Bronner, ME (2021). Riding the crest to get a head: neural crest evolution in vertebrates. Nat Rev Neurosci 22, 616–626. https://doi.org/10.1038/s41583-021-00503-2
• Noden DM, Trainor PA. (2005). Relations and interactions between cranial mesoderm and neural crest populations. J Anat. 207(5):575-601. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/16313393/
• Northcutt RG, Gans C. The genesis of neural crest and epidermal placodes: a reinterpretation of vertebrate origins. Q Rev Biol. 1983 Mar;58(1):1-28. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/6346380/
• Santagati, F, Rijli, F (2003). Cranial neural crest and the building of the vertebrate head. Nat Rev Neurosci 4, 806–818. https://doi.org/10.1038/nrn1221
• Stundl, J et al. (2023). Ancient vertebrate dermal armor evolved from trunk neural crest. Proceedings of the National Academy of Sciences 120: e2221120120. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/37459514/
• Trainor, PA, Krumlauf, R. (2000). Patterning the cranial neural crest: Hindbrain segmentation and Hox gene plasticity. Nature Reviews Neuroscience, 1, 116–124. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/11252774/
• Wada, H (2001). Origin and evolution of the neural crest: A hypothetical reconstruction of its evolutionary history. Development, Growth and Differentiation 43: 509– 520. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/11576168/
• Wada H, Makabe K (2006). Genome duplications of early vertebrates as a possible chronicle of the evolutionary history of the neural crest. Int J Biol Sci. 2(3):133-41 https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/16763673/
• Yu, JK et al. (2008). Insights from the amphioxus genome on the origin of vertebrate neural crest. Genome Research 18: 1127– 1132. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18562679/

[13] Zu den Vorläuferstrukturen der Neuralleistenzellen, siehe:

• Donoghue, PC et al. (2008). The origin and evolution of the neural crest. 30 (6): 530–41. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18478530/
• Jeffery, WR (2007). Chordate ancestry of the neural crest: New insights from ascidians. Seminars in Cell and Developmental Biology 18: 481– 491. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/17509911/
• Jeffery, WR et al. (2004). Migratory neural crest- like cells form body pigmentation in a urochordate embryo. Nature 431: 696– 699. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/15470430/
• Jeffery, WR, et al. (2008). Trunk lateral cells are neural crest- like cells in the ascidian Ciona intestinalis: Insights into the ancestry and evolution of the neural crest. Developmental Biology 324: 152– 160. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/18801357/
• Sauka-Spengler, T; Bronner-Fraser, M (2006). Development and evolution of the migratory neural crest: a gene regulatory perspective. Curr Opin Genet Dev. 13 (4): 360–6. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/16793256/

[14] Zum grundlegenden Aufbau des Wirbeltierkopfes siehe:

• Dearden, RP et al. (2023). The oldest three‐dimensionally preserved vertebrate neurocranium. Nature 621: 782–787. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/37730987/
• Goslow, H (2004). Vergleichende und funktionelle Anatomie der Wirbeltiere. Springer-Verlag. Kapitel 8 „Kopfskelett“
• Kardong, K (2009). Vertebrates Comparative Anatomy, Function, Evolution; fith edition. Kapitel 7 „Skeletal System: The Skull“.
• Romer, A, Parsons, T (1991). Vergleichende Anatomie der Wirbeltiere, 5. Auflage; Paul Parey. Kapitel 8 „Der Schädel“
• Westheide, W, Rieger, R (2010). Spezielle Zoologie, Teil 2: Wirbel- oder Schädeltiere, Spektrum. S. 34-52. https://www.researchgate.net/publication/226597828_Kopf

[15] Zur allgemeinen Morphologie und Phylogenie der Schleimaale und Neunaugen siehe:

• Burda, H et al (2008). Systematische Zoologie. UTB Basics, Kapitel 20: „Basale Craniota“
• Docker, M.F. (ed) (2015). Lampreys: Biology, Conservation and Control. Fish & Fisheries Series, Volume 37. Springer, Dordrecht
• Edwards, SL, Goss, GG (eds) (2016). Hagfish Biology. CRC Press, Boca Raton.
• Goslow, H (2004). Vergleichende und funktionelle Anatomie der Wirbeltiere. Springer-Verlag. Kapitel 3.1. „Klasse Agnatha (Kieferlose)“
• Kardong, K (2009). Vertebrates Comparative Anatomy, Function, Evolution; fith edition. Kapitel 3 „The Vertrabte Story“.
• Romer, A, Parsons, T (1991). Vergleichende Anatomie der Wirbeltiere, 5. Auflage; Paul Parey. Kapitel 3 „‘Wer ist Wer‘ unter den Vertebraten“
• Westheide, W, Rieger, R (2010). Spezielle Zoologie, Teil 2: Wirbel- oder Schädeltiere, Spektrum. S. 189 – 210.

Moderne phylogenetische Arbeiten zu Schleimaalen und Neunaugen:

• Heimberg, AM et al. (2010). MicroRNAs reveal the interrelationships of hagfish, lampreys, and gnathostomes and the nature of the ancestral vertebrate. Proceedings of the National Academy of Sciences 107: 19379–19383. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/20959416/
• Marlétaz, F et al. (2024). The hagfish genome and the evolution of vertebrates. Nature 627, 811–820 https://doi.org/10.1038/s41586-024-07070-3
• Shimeld, SM, Donoghue, PCJ (2012). Evolutionary crossroads in developmental biology: cyclostomes (lamprey and hagfish). Development 139: 2091–99. https://doi.org/10.1242/dev.074716

[16] Überblicksliteratur zu den fossilen Agnatha:

• Benton, M (2020; Hrsg). Cowens’s History of Life. Wiley Blackwell, 6th edition. Kapitel 7: „Early Vertebrates“
• Benton, M, Harper, D (2020): Introduction to Paleobiology and the Fossil Record. Kapitel 11 „Origins and expansion of the metazoans.
• Janvier, P (1996). Early Vertebrates. Clarendon Press, Oxford
• Long, JA (2011). The Rise of Fishes: 500 Million Years of Evolution. Johns Hopkisn University Press, Baltimore
• Moy‐Thomas, JA, Miles, RS (1971). Palaeozoic Fishes, 2nd edn. Chapman & Hall, London.
• Prothero, D (2017). Evolution – What the Fossils say and why it matters. Second edition. New York: Columbia University Press, Kapitel 9: „Fish Tales“
• Prothero, D (2021). The Evolving Earth. Oxford University Press, Kapitel 17: „Fishes and basal tetrapods“
• Prothero, D (2022). Vertebrate Evolution. CRC Press, Kapitel 3 “Jawless Fish”
• Oschmann, W (2018). Leben der Vorzeit. Kapitel 29: „Tunicata, Cephalochordia und basale Vertebrata“

Weitere Spezialliteratur zur Phylogenie und Evolution früher Agnatha:

• Donoghue, PC, Keating, JN (2014). Early vertebrate evolution. Palaeontology 57: 879–893. https://doi.org/10.1111/pala.12125
• Friedman, M. (2022) The macroevolutionary history of bony fishes: a paleontological view. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 53: 353–377. https://doi.org/10.1146/annurev-ecolsys-111720-010447
• Friedman, M, Sallan, LC (2012). Five hundred million years of extinction and recovery: a Phanerozoic survey of large‐scale diversity patterns in fishes. Palaeontology 55: 707–742. https://doi.org/10.1111/j.1475-4983.2012.01165.x
• Giles, S et al. (2015). Osteichthyan‐like cranial conditions in an Early Devonian stem gnathostome. Nature 520: 82–85. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25581798/
• Glinskiy, V (2017). Phylogenetic relationships of psammosteid heterostracans (Pteraspidiformes), Devonian jawless vertebrates. Biological Communications 62: 219–243. https://doi.org/10.21638/11701/spbu03.2017.402
• Janvier, P (2015). Facts and fancies about early fossil chordates and vertebrates. Nature 520: 483–489. https://www.nature.com/articles/nature14437
• Li, Q et al. (2021) A new Silurian fish close to the common ancestor of modern gnathostomes. Current Biology 31: 3613–3620. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/34146483/

[17] Spezialliteratur zu Myllokunmingia, Haikouichthys, Zhongjianichthys, Metaspriggina, Nuucichthys und Emmonsaspis:

• Lerosey-Aubril, R, Ortega-Hernández, J (2024). A long-headed Cambrian soft-bodied vertebrate from the American Great Basin region. Royal Society Open Science. 11 (7). 240350. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC11267725/
• Simonetta, AM, Insom, E (1993). New animals from the Burgess Shale (Middle Cambrian) and their possible significance for the understanding of the Bilateria. Bolletino di zoologia. 60 (1): 97–107. https://doi.org/10.1080/11250009309355797
• Shu, DG (2003). A paleontological perspective of vertebrate origin. Chinese Science Bulletin 48: 725–735. https://link.springer.com/article/10.1007/BF03187041
• Shu, DG et al. (1999). Lower Cambrian vertebrates from South China. Nature 402: 42–46. https://www.nature.com/articles/46965
• Shu, DG et al. (2003). Head and backbone of the Early Cambrian vertebrate Haikouichthys. Nature 421: 526–529. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/12556891/
• Zhang, XG, Hou, XG (2004). Evidence for a single median fin‐fold and tail in the Lower Cambrian vertebrate, Haikouichthys ercaicunensis. Journal of Evolutionary Biology 17: 1162–1166. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/15312089/

[18] Spezialliteratur zu den Conodonten:

• Briggs, DEG et al. (1983). The conodont animal. Lethaia 16: 1–14. https://doi.org/10.1111/j.1502-3931.1983.tb01993.x
• Donoghue, PCJ et al. (2000). Conodont affinity and chordate phylogeny. Biological Reviews. 75 (2): 191–251. https://doi.org/10.1111/j.1469-185X.1999.tb00045.x
• Donoghue, PCJ et al. (2008). The interrelationships of ‚complex‘ conodonts (Vertebrata). Journal of Systematic Palaeontology. 6 (2): 119–153. https://doi.org/10.1017/S1477201907002234
• Miyashita, T et al. (2019). Hagfish from the Cretaceous Tethys Sea and a reconciliation of the morphological–molecular conflict in early vertebrate phylogeny. Proceedings of the National Academy of Sciences. 116 (6): 2146–2151. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC6369785/
• Murdock, DE et al. (2013). The origin of conodonts and of vertebrate mineralized skeletons. Nature 502: 546–549. https://www.nature.com/articles/nature12645
• Purnell, MA (1995). Microwear on conodont elements and macrophagy in the first vertebrates. Nature 374: 798–800. https://www.nature.com/articles/374798a0
• Sweet, WC (1988). The Conodonta: morphology, taxonomy, paleoecology and evolutionary history of a long-extinct animal phylum. Oxford University Press,
• Sweet, WC, Donoghue, PCJ (2001). Conodonts: Past, Present, Future. Journal of Paleontology. 75 (6): 1174–1184. https://www.jstor.org/stable/1307085
• Szaniawski, H (2002). New evidence for the protoconodont origin of chaetognaths. Acta Palaeontologica Polonica. 47(3):405. https://app.pan.pl/archive/published/app47/app47-405.pdf
• Turner, S et al. (2010). False teeth: conodont-vertebrate phylogenetic relationships revisited. 32(4):545–594. https://doi.org/10.5252/g2010n4a1

[19] Spezialliteratur zu den Astraspida und Arandaspida:

• Keating, JN et al. (2018). The nature of aspidin and the evolutionary origin of bone. Nature Ecology & Evolution 2: 1501–1506. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC6109381/
• Sansom, IJ et al. (1997). Astraspis – the anatomy and histology of an Ordovician fish. Palaeontology 40: 625–643. https://www.researchgate.net/publication/236501834_Astraspis_-_The_anatomy_and_histology_of_an_Ordovician_fish
• Sansom, IJ et al. (2005). Histology and affinity of the earliest armoured vertebrate. Biology Letters 1: 446–449. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC1626355/

[20] Spezialliteratur zu den Heterostraci:

• Elliott, DK et al. (2021). A phylogenetic analysis of the heterostracan jawless vertebrate family Cyathaspididae. Acta Palaeontologica Polonica 66: 631–640. https://doi.org/10.4202/app.00811.2020
• Purnell, MA (2002). Feeding in extinct jawless heterostracan fishes and testing scenarios of early vertebrate evolution. Proceedings of the Royal Society B 269: 83–88. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/11788040/
• Randle, E, Sansom, RS (2017). Phylogenetic relationships of the ‘higher heterostracans’ (Heterostraci: Pteraspidiformes and Cyathaspididae), extinct jawless vertebrates. Zoological Journal of the Linnean Society 181: 910–926. https://doi.org/10.1093/zoolinnean/zlx025
• Randle, E et al. (2022). A phylogeny for Heterostraci (stem‐gnathostomes). bioRxiv 2022‐ https://doi.org/10.1101/2022.08.11.503478.

[21] Spezialliteratur zu den Anaspida:

• Chevrinais, M et al. (2018). Evolution of vertebrate postcranial complexity: axial skeleton regionalization and paired appendages in a Devonian jawless fish. Palaeontology 61: 949–961. https://doi.org/10.1111/pala.12379
• Keating, JN, Donoghue, PC (2016). Histology and affinity of anaspids, and the early evolution of the vertebrate dermal skeleton. Proceedings of the Royal Society B 283: 20152917. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/26962140/
• Reeves, JC et al. (2023). Lasanius, an exceptionally preserved Silurian jawless fish from Scotland. Palaeontology 66: e12643. https://doi.org/10.1111/pala.12643
• Sansom, RS et al. (2010). Taphonomy and affinity of an enigmatic Silurian vertebrate, Jamoytius kerwoodi White. Palaeontology 53: 1393–1440. https://doi.org/10.1111/j.1475-4983.2010.01019.x

[22] Spezialliteratur zu den Thelodonti:

• Ferrón, HG, Botella, H (2017). Squamation and ecology of thelodonts. PloS One 12: e0172781. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0172781
• Ferrón, HG et al. (2018). Patterns of ecological diversification in thelodonts. Palaeontology 61: 303–315. https://doi.org/10.1111/pala.12347
• Märss, T et al. (2007) Agnatha II: Thelodonti, in Handbook of Paleoichthyology (ed. H.‐ Schultze), Volume 1B. Pfeil, München, pp. 1–143.

[23] Spezialliteratur zu den Osteostraci, Gaelaspida und Pituriaspida, siehe:

• Ferrón, HG et al. (2021). Functional assessment of morphological homoplasy in stem‐ Proceedings of the Royal Society B 288:20202719. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC7893270/
• Gai, Z et al. (2022). Galeaspid anatomy and the origin of vertebrate paired appendages. Nature 609: 959–963. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/36171376/
• Gai, Z et al. (2023). Postcranial disparity of galeaspids and the evolution of swimming speeds in stem‐ National Science Review 10: nwad050. https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC10232041/
• Sansom, RS (2008). Phylogeny, classification and character polarity of the Osteostraci (Vertebrata). Journal of Systematic Palaeontology 7: 95–115. https://doi.org/10.1017/S1477201908002551